Publicamos un estudio toxicológico sobre la benzoilecgonina -metabolito de la cocaína- presente en aguas fluviales que alerta sobre el potencial efecto adverso en la germinación de plantas silvestres o agrícolas

Existe una creciente preocupación sobre la presencia de contaminantes vertidos al medio ambiente, derivados de la actividad de los seres humanos, pero sobre todo por los efectos perjudiciales que puedan tener sobre los recursos naturales y la biodiversidad. El enorme desarrollo de las técnicas de análisis de los últimos años ha permitido detectar la presencia de nuevos contaminantes en el agua de nuestros ríos, como es el caso de las drogas de abuso, por lo que se les denomina genéricamente “contaminantes emergentes”. Dichas sustancias son muy activas biológicamente y se sospecha que podrían afectar a la fauna y la flora de nuestros ríos, incluso a dosis a las que no presentan toxicidad en los seres humanos.

Miembros del Grupo de Investigación en Salud Ambiental y Ecotoxicología “ToxAmb” de la Universidad Rey Juan Carlos en colaboración con el Centro Nacional de Sanidad Ambiental (ISCIII), financiados por el Fondo de Investigaciones Sanitarias (Ministerio de Economía y Competitividad), acaban de publicar en la revista “Journal of Hazardous Materials” (García-Cambero et al., 2015, J. Haz. Mat. 300: 866-872) un estudio que analiza por primera vez la toxicidad de concentraciones ambientales de benzoilecgonina -principal metabolito de la cocaína encontrado en aguas naturales-, mediante el uso de dos novedosos modelos basados en organismos de ecosistemas fluviales: el modelo embrio-larval de pez cebra (Danio rerio) y el biomodelo con esporas del helecho Polystichum setiferum.

Para llevar a cabo este trabajo se tomaron como referencia los niveles de benzoilecgonina detectados en un estudio de monitorización de  drogas de abuso y benzodiacepinas en ríos de la Comunidad de Madrid, publicado anteriormente por el mismo grupo de investigación en la revista “Chemosphere”. Cabe aclarar que estas sustancias también se han detectado en la misma matriz de agua dulce en otros estudios españoles y europeos, principalmente como consecuencia del consumo de drogas por seres humanos y a la incapacidad de las depuradoras de aguas residuales convencionales para degradarlas por completo.

Según el estudio referido, las concentraciones de este metabolito de la cocaína, equivalentes a las presentes en el agua de nuestros ríos, no causó muertes o malformaciones en los embriones de pez cebra, ni tampoco efectos negativos sobre el desarrollo del sistema circulatorio, o del sistema nervioso, valorado a través del comportamiento de las larvas. La ausencia de toxicidad para vertebrados acuáticos, al igual que sucede con vertebrados terrestres, permite concluir que los residuos de benzoilecgonina presentes en el medio acuático representan un riesgo mínimo o aceptable para la salud humana. Sin embargo, a diferencia de lo que puede ocurrir en vertebrados acuáticos, concentraciones tan bajas como 0,001 µg/L de benzoilecgonina produjeron efectos adversos en el desarrollo de esporas del helecho, tales como la inhibición de su actividad respiratoria y una reducción significativa en los niveles de ADN que puede atribuirse bien a la muerte de parte de la población o bien a un retraso en su ciclo reproductivo celular.

Los autores de este estudio señalan que los efectos observados en las esporas de helecho se relacionan con un fenómeno denominado alelopatía. Las sustancias alelopáticas son producidas principalmente por el metabolismo secundario de numerosas especies vegetales. Son compuestos orgánicos capaces de influir en el crecimiento, supervivencia o reproducción de otros organismos a través de mecanismos como la inhibición de la germinación de semillas de otras plantas competidoras o el envenenamiento nervioso de insectos u otros herbívoros. La cocaína es producida por la planta de coca, Erythroxylum coca, como sustancia alelopática de defensa competitiva. Estudios de principios del siglo XX revelaron que la cocaína y sus metabolitos, incluida la benzoilecgonina, son potentes inhibidores inespecíficos de la germinación de semillas vegetales a concentraciones muy bajas, si bien estos estudios no se habían confirmado debido a la carencia de herramientas analíticas para medir dichas concentraciones. Por tanto, los residuos de cocaína y sus metabolitos presentes en los ríos, a pesar de sus bajas concentraciones, podrían comprometer no sólo la germinación de las esporas de helecho, sino la de otras plantas de los ecosistemas fluviales.

Por consiguiente, es importante destacar la relevancia de los datos obtenidos ya que, además de identificar un riesgo ecotoxicológico inesperado de las drogas de abuso para las plantas vasculares, se plantea, por primera vez, la problemática de los contaminantes emergentes desde la perspectiva ecofisiológica de la alelopatía. Muchos de los contaminantes emergentes detectados en el medio ambiente, tales como otras drogas de abuso, los derivados de productos de cuidado personal o los fármacos, o bien son obtenidos a partir de metabolitos secundarios de plantas o poseen estructuras químicas análogas a sustancias alelopáticas naturales. Los estudios más recientes demuestran una amplia dispersión de estos compuestos en las aguas de los ríos analizados tanto en Europa como en otros continentes. Así, teniendo en cuenta que se trata de un proceso inespecífico, es probable que la benzoilecgonina pueda afectar a la germinación y el crecimiento de muy diversas especies de climas y ecosistemas diferentes, incluidos los cultivos regados con agua contaminada. Por este motivo los autores llaman la atención sobre la necesidad de mejorar los métodos estándar de descontaminación de aguas residuales urbanas, así como de profundizar en la investigación de los riesgos ecotoxicológicos potenciales de contaminantes emergentes tanto para el medio ambiente como para la productividad agrícola.

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El Llamamiento de París: Declaración Internacional sobre los Peligros Sanitarios de la Contaminación Química

Me quedo con el artículo 1:

Artículo 1 : El desarrollo de numerosas enfermedades actuales es consecuencia de la degradación del medio ambiente.

Somos parte de la Biosfera, y como un organismo más, necesitamos un hábitat con un Ecosistema equilibrado…

EL LLAMAMIENTO DE PARIS Declaración internacional sobre los peligros sanitarios de la contaminación química Preámbulo Recordando que, según la Constitución de la Organización Mundial de la Salud (OMS) de 7 de abril de 1948, la salud es un « estado de completo bienestar físico, mental y social y no consiste solamente en la ausencia de enfermedad … Continuer la lecture de Español →

Origen: Español –

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Poster highlight: Environmental concentrations of the cocaine metabolite benzoylecgonine induced sublethal toxicity in the development of plants but not in a zebrafish embryo-larval model

These results were presented in the 25th European Meeting of SETAC  (6th May 2015) in a poster (WE293) and a brief speech (poster highlight, 15:55, room 112). / Estos resultados fueron presentados en la Europea de la SETAC en Barcelona (6 de Mayo) mediante un póster y una breve exposición oral (poster highlight 15:55, sala 112).

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Extended abstract: Environmental concentrations of the cocaine metabolite benzoylecgonine induced sublethal toxicity in the development of plants but not in a zebrafish embryo-larval model

Catalá, M.1, García-Cambero, J.P.2, García-Cortés,H.1, Valcárcel Rivera, Y3.

1Department of Biology ande Geology, Physics and Inorganic Chemistry. Higher School of Science and Technology. Rey Juan Carlos University. Campus de Móstoles c/Tulipán s/n E-28933 Móstoles

2National Centre for Environmental Health. Institute of Health Carlos III. Ctra Majadahonda-Pozuelo km 2, 28220 Majadahonda, Madrid, Spain

3Yolanda Valcárcel Rivera. Grupo de Investigación en Salud Ambiental y Ecotoxicología. Area de Medicina Preventiva y Salud Pública. Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad Rey Juan Carlos.
E-mail contact: myriam.catala@urjc.es

1.    Introduction

Several studies have found cocaine and its main active metabolite benzoylecgonine (BE) in the aquatic environment and natural waters [1] derived from their high consumption by humans and the inability of water treatment processes to eliminate it [2]. As an emerging substance, research on BE has primarily focused on improving methodologies for its determination, while hardly any study has tackled the impact that such waste can have on wild biota. Only a couple of works have addressed BE ecotoxicology on animals [3-4] and no data have been published of the ecotoxicity of BE on plants or microalgae.

Concerning fish, there is growing interest in the use of fish embryos as an alternative tool to examine the presence and potency of aquatic toxicants. On one hand, it is generally considered that initial phases of development are more susceptible to environmental pollution than adults, what is determinant for the viability of natural populations [5]. On the other hand, new endpoints, beyond simple lethality, have emerged to assist toxicity identification in fish embryos, including the study of developmental effects and sublethal effects relative to cardiotoxicity, hepatotoxicity or neurotoxicity among others.

A microbioassay based on the development of fern spores/gametophytes has been developed some years ago, turning into a robust and sensitive method for the assessment of the toxicity of industrial pollutants [6], pharmaceuticals [7] or environmental samples [8].

So, the aim of this publication is to provide information on the toxicity of environmental concentrations of BE during animal and vascular plant development. To evaluate fish toxicity, we have used a combined model (embryo-larvae) to identify sensitive biomarkers, e.g. those related to neurodevelopment [9]. For plant toxicity, we have used the fern spores model. Data from this study will contribute to a better understanding of the impact of such emerging substances in different organisms of the freshwater ecosystems, necessary for environmental risk assessment.

2.    Materials and methods

A stock solution of 1 mg mL-1 of BE in methanol was prepared. The concentrations (ranged from 10-4 to 10 µg L-1) were selected to cover the environmental concentrations of BE detected in fluvial systems. In order to assess the toxicity of BE on zebrafish embryos, several toxicological endpoints were monitored: viability, alterations in development (morphology, biometry and hatching), cardiotoxicity (presence of edema, impaired circulation and heartbeat frequency), and finally larvae locomotion. Two different endpoints were used to evaluate acute phytotoxicity (48 hours): mitochondrial activity for cell energetic status and DNA quantification for lethality.To evaluate subchronic phytotoxicity (168 hours), chlorophyll autofluorescence was also measured. The mitochondrial activity was measured according to with minor modifications [7]. For DNA quantification, samples were sent to the Genomic Service of Pompeu Fabra University for DNA quantification with the PicoGreen® method (QuantiFluor ST Fluorometer and Paradigm Detection Platform, Beckman). Chlorophyll autofluorescence was measured (λexc: 485nm, λem: 635 nm) in a SPECTRAFluor Plus microplate reader (Tecan Group Ltd. Männedorf, Switzerland).

3.    Results and discussion

3.1.     Toxicity during fish embryo development

In spite of the potential cardiotoxic and neurotoxic effects of cocaine, the main metabolite BE (0.01 to 1000 µg L-1) did not seem to affect the heartbeat rate -indicative of cardiotoxicity- nor the locomotion at day 6pf (behavior) in this zebrafish embryo-larval bioassay. Embryos exposed to BE did not show malformations, and their growth and hatching were comparable to the control group. The low toxicity of BE to zebrafish embryos is in line with the poor toxic activity of BE found in other experimental vertebrates, such as rats [10].

3.2.     Phytotoxicity during development

BE resulted to interfere with the development of gametophytes at so low concentrations as 0.001 µg L-1 affecting both metabolic and genetic processes. BE environmental concentrations have a significant effect on total DNA levels as well as a strong inhibitory effect on mitochondrial activity. The reduction of DNA levels (ca. 20%) could be attributed either to the death of part of the spore population or to a cytostatic effect of BE, causing a delay in spore cell cycle. Alkaloids in general and benzoic acid derivatives in particular, are were studied long ago for their allelopathic effects since all seeds and fruits known for their high alkaloid content are strong germination inhibitors [11]. Evenari classified cocaine as a strong germination inhibitor together with caffeine and codeine among others in dilutions of 1/200. BE has demonstrated the ability to disrupt cell function and probably the cell cycle that may, in the long term, lead to the abortion of spore germination or to abnormalities in the developed gametophyte.

4.  Conclusions

BE could pose an environmental risk for riparian ferns gametophyte recruitment and vascular plant germination and growth. These results agree with the allelophathic role described for alkaloids such as benzoylecgonine and their unspecific interference with plant germination. We conclude that the anthropogenic dispersion of alkaloid allelochemicals may pose a risk for biodiversity and irrigated food production that should be further investigated.

 References

  1. Mendoza a, López de Alda M, González-Alonso S, Mastroianni N, Barceló D, Valcárcel Y. 2014. Occurrence of drugs of abuse and benzodiazepines in river waters from the Madrid Region (Central Spain). Chemosphere. 95:247–55.
  2. Huerta-Fontela M, Galceran MT, Ventura F. 2008. Stimulatory drugs of abuse in surface waters and their removal in a conventional drinking water treatment plant. Environ. Sci. Technol. 42:6809–6816.
  3. Parolini M, Binelli A. 2013. Adverse effects induced by ecgonine methyl ester to the zebra mussel: a comparison with the benzoylecgonine. Environ. Pollut. 182:371–8.
  4. Pedriali A, Riva C, Parolini M, Cristoni S, Sheehan D, Binelli A. 2013. A redox proteomic investigation of oxidative stress caused by benzoylecgonine in the freshwater bivalve Dreissena polymorpha. Drug Test. Anal. 5:646–56.
  5. Bergek S, Ma Q, Vetemaa M, Franzén F, Appelberg M. 2012. From individuals to populations: Impacts of environmental pollution on natural eelpout populations. Ecotoxicol. Environ. Saf. 79:1–12.
  6. Marugán J, Bru D, Pablos C, Catalá M. 2012. Comparative evaluation of acute toxicity by Vibrio fischeri and fern spore based bioassays in the follow-up of toxic chemicals degradation by photocatalysis. J. Hazard. Mater. 213-214:117–122.
  7. Feito R, Valcárcel Y, Catalá M. 2013. Preliminary data suggest that venlafaxine environmental concentrations could be toxic to plants. Chemosphere. 90:2065–2069.
  8. Esteban S, Fernandez Rodriguez J, Diaz Lopez G, Nunez M, Valcarcel Y, Catala M. 2013. New microbioassays based on biomarkers are more sensitive to fluvial water micropollution than standard testing methods. Ecotoxicol. Environ. Saf. 93:52–59.
  9. García-Cambero JP, Catalá M, Valcárcel Y. 2012. River waters induced neurotoxicity in an embryo-larval zebrafish model. Ecotoxicol. Environ. Saf. 84:84–91.
  10. Morishima HO, Okutomi T, Ishizaki A, Zhang Y, Cooper TB. 2001. The disposition of benzoylecgonine in maternal and fetal rats. Neurotoxicol. Teratol. 23:247–253.
  11. Evenari M. 1949. Germination inhibitors. Bot. Rev. 15:153–194.

Acknowledgement – The authors thank the program “Projects on Health Research 2011-2012” FIS (PI11/00180)” of Carlos III Health Institute

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These results were presented in the 25th European Meeting of SETAC next week (6th May) in a poster (WE293) and a brief speech (poster highlight, 15:55, room 112). / Estos resultados fueron presentados en la reunión Europea de la SETAC en Barcelona (6 de Mayo 2015) mediante un póster y una breve exposición oral (poster highlight 15:55, sala 112).

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Environmental concentrations of the cocaine metabolite benzoylecgonine induced sublethal toxicity in the development of plants but not in a zebrafish embryo-larval model

These results will be presented in the 25th European Meeting of SETAC next week (6th May) in a poster (WE293) and a brief speech (poster highlight, 15:55, room 112). / Estos resultados serán presentados en la próxima reunión Europea de la SETAC en Barcelona (6 de Mayo) mediante un póster y una breve exposición oral (poster highlight 15:55, sala 112).

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Toxicity of endocrine disruptor nonylphenol in plant development at environmental concentrations

These results will be presented in the 25th European Meeting of SETAC next week (5th April) / Estos resultados serán presentados en la próxima reunión Europea de la SETAC.

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